Sebagian besar kemampuan tempur JSF dibangun dengan penambahan software untuk memajukan kemampuan teknis platform. Ada lebih dari 10 juta baris kode dalam sistem JSF.
Angkatan Udara berencana untuk menyatakan F-35 yang operasional dengan software paling canggih, yang disebut 3F. Di sisi lain Angkatan Udara sudah bekerja pada software blok 4F yang diharapkan siap pada tahun 2020 atau 2021.
Blok IV akan mencakup beberapa senjata mitra yang unik termasuk senjata Inggris, senjata Turki dan beberapa senjata negara Eropa lain yang mereka ingin bawa di pesawat mereka sendiri.
Blok IV juga akan meningkatkan kemampuan senjata untuk jet tempur Amerika. Sebagian besar perkembangan Blok 4 adalah untuk melawan jenis sistem pertahanan udara musuh dan persenjataan pesawat yang mungkin mereka hadapi antara 2020 sampai 2040 dan seterusnya.
Dalam hal senjata, Blok IV akhirnya akan memungkinkan F-35 untuk membawa sejumlah senjata mematikan seperti Small Diameter Bomb II dan GBU-54.
Small Diameter Bomb II menggunakan teknologi yang disebut pencari “tri-mode”, yakni inframerah, gelombang milimeter dan laser. Kombinasi sensor ini memungkinkan senjata untuk melacak dan menghilangkan target bergerak dalam semua cuaca.
Selain itu F-35 juga telah menyelesaikan tes udara pertama meriam 25mm. Tes berlangsung pada 30 Oktober 2015, di California.
Gatling gun akan membawa teknologi yang cukup besar untuk platform tempur multi-peran, karena akan memungkinkan pesawat untuk melakukan pertempuran udara ke udara dan misi dukungan udara jarak dekat untuk pasukan di darat.
Disebut Gun Airborne Unit, atau GAU-22 / A, senjata tersebut direkayasa menjadi senjata yang tetap akan mempertahankan konfigurasi siluman pesawat.
Senapan empat laras 25mm dirancang untuk menembak cepat agar menjaga kemampuan siluman pesawat. Senjata ini mampu menembakkan 3.300 putaran per menit. Senjata ini ini dijadwalkan akan beroperasi pada 2017.
